Giá trị lịch sử của tu viện Pherapontov, dựa trên thời kỳ mở rộng ảnh hưởng chính trị của Đại công quốc Moskva, xác định vai trò của nó trong các thời điểm quan trọng của thời kỳ thành lập nhà nước Nga trung ương tập quyền và liên hệ chặt chẽ với các sự kiện lịch sử cơ bản, đã diễn ra tại Moskva trong thế kỷ 15-17.

Tu viện này được Pherapont sáng lập năm 1398 tại khu vực miền bắc Nga khi đó còn rất thưa thớt dân cư, về phía đông của tu viện Kirillo-Belozer (được đặt tên theo vị mục sư ban đầu của tu viện này là Kirill của Beloozero). Danh tiếng của tu viện này bắt đầu được loang rộng dưới thời môn đồ của Kirill là Martinian, là người sau này trở thành tu viện trưởng của Tu viện Troitse-Sergiyeva vào năm 1447.

Thậm chí cả sau khi Martinian mất thì tu viện của ông vẫn giữ được sự bảo vệ và đặc ân từ phía các thành viên trong gia đình Ivan III. Công trình xây dựng cổ nhất là nhà thờ Thánh đản Đức mẹ đồng trinh (1490) được những người thợ Rostov xây bằng gạch. Nhà thờ này là tốt nhất trong số 3 nhà thờ được xây dựng trong thập niên 1490 tại miền bắc Nga. Tất cả các bức tường bên trong nhà thờ được tô điểm bằng các bích họa vô giá của họa sĩ lớn người Nga thời trung cổ là Dionisii.

Trong thập niên 1530, tu viện bổ sung thêm kho tàng, nhà ăn và nhà thờ Truyền tin duy nhất với lầu chuông được dựng lên. Vào thời gian này, tu viện nhận được những đặc ân do Ivan Hung Đế ban cho. Tu viện Pherapontov đã từng là chủ đất giàu có nhất tại khu vực Belozerya. Đầu thế kỷ 17 thuộc về tu viện này có một số xã, khoảng 60 thôn, 100 mảnh đất trống và trên 300 nông dân. Tự bản thân Sa hoàng cũng thường xuyên đến tu viện này như một tín đồ hành hương.

Trong Thời kỳ Loạn lạc tu viện bị những người Ba Lan và Litva cướp phá. Trong thời kỳ phục hồi tu viện này thì các công trình xây dựng cuối cùng - nhà thờ thánh Martinian một chóp mái (1641), và nhà thờ tháp hai chóp mái (1650) cũng như tháp chuông (1680) - đã được bổ sung cho tổ hợp các công trình của tu viện. Đồng hồ trên lầu chuông (1638) được cho là cổ nhất tại Nga.

Khi tu viện dần dần mất đi tầm quan trọng tôn giáo của mình thì nó trở thành nơi để lưu đày một số mục sư, chẳng hạn Giáo trưởng Nikon. Năm 1798 tu viện Pherapontov bị bãi bỏ theo sắc lệnh của Hội đồng thánh giáo với sự chuẩn y của Hoàng đế Pavel. Vào thế kỷ 19, trong giai đoạn thoái trào, lãnh thổ bị co hẹp lại của tu viện đã được rào lại bằng tường đá.

Năm 1904 tu viện này lại được phục hồi như là tu viện nữ, sau đó lại bị những người Bolshevik đóng của một lần nữa vào năm 1924.

Từ năm 1975 đã bắt đầu sự hình thành của một viện bảo tàng hiện đại, chuyển nó thành một trung tâm nghiên cứu-khoa học và khai sáng, phổ biến các kiến thức về các công trình kiến thiết độc nhất vô nhị của quần thể tu viện Pherapontov thông qua các dạng khác nhau của các công việc bảo tàng. Viện bảo tàng này tạo thành một phần của khu bảo tồn quốc gia Bắc Nga kể từ năm 1991.